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封印血狱丸的墨绿色玉石被夺走后，犬之城陷入了前所未有的沉寂。
杀生丸站在残破的城门下，银白色长发在风中狂舞，金色眼眸中翻涌着冰冷的怒意与不甘。
他从未想过，自己守护的犬之城会被轻易闯入，更没能阻拦住那枚承载着祸患的玉石。
自此，杀生丸便带着邪见踏上了流浪之路，足迹遍布整个岛国。
他不再固守犬之城，而是四处搜寻铁碎牙，一方面是为了拿到铁碎牙增加战力，另一方面，也是在寻找能与自己匹敌的对手，宣泄心中的郁气。
邪见扛着人头杖，亦步亦趋地跟在身后，时而抱怨路途艰险，时而献策追踪线索，却从未敢真正远离这位高傲的殿下。
两人的身影在山川河流间穿梭，成为了战国大地上一道孤独而凛冽的风景。
五十年光阴转瞬即逝，东京的现代都市中，十五岁的戈薇正在为生日庆祝。
她是桔梗的转世，体内潜藏着四魂之玉的碎片，只是彼时的她对此一无所知。
庆典的喧嚣尚未散去，一只突如其来的百足妖妇冲破房屋，利爪裹挟着妖风将她拖入了家中的食骨之井。
井口的光芒骤然暴涨，时空扭曲的力量将她卷入无尽的黑暗，再次睁眼时，周围已是古木参天、妖气弥漫的战国时代。
戈薇踉跄着爬出井口，恰好落在御神木之下。那棵承载着百年封印的古树前，银发少年被箭矢钉在树干上，面容俊朗却透着几分桀骜。
戈薇好奇地靠近，指尖无意间触碰到那枚封印之箭，箭矢瞬间崩碎，银白色的光粒四散开来。
犬夜叉猛地睁开双眼，猩红的眼眸带着刚苏醒的戾气，却在看到戈薇的瞬间微微一怔——这张脸，与五十年前封印他的巫女桔梗一模一样。
后来因为戈薇为犬夜叉戴上了言灵念珠，有了制服犬夜叉的能力，但是有着四魂之玉的她，被各种妖怪袭击。
一次尸舞鸦携抢了四魂之玉逃走，戈薇情急之下拿起弓箭，一箭射穿了尸舞鸦的身体。四魂之玉应声碎裂，无数闪烁着光芒的碎片如同流星般散落各地。
看着四散的玉碎片，犬夜叉知晓自己必须集齐它们才能实现变成完整妖怪的愿望，而戈薇能感知到玉碎片的特殊能力，也让她不得不卷入这场寻玉之旅。
旅途之初，一只小巧的狐狸妖怪七宝突然出现，试图偷走戈薇身上的玉碎片。
被犬夜叉逮住后，七宝委屈地道出缘由：他的父亲被雷兽兄弟残忍杀害，为了报仇，他急需四魂之玉碎片增强实力。
戈薇心生怜悯，正欲劝说，雷兽兄弟便循着妖气追来。满天挥动着雷电之鞭，轰隆的雷声震得大地颤抖，飞天则在空中投掷毒针，攻势凌厉。混乱中，满天趁机掳走了戈薇，以此要挟犬夜叉。
为救戈薇，犬夜叉与七宝并肩作战。犬夜叉挥舞着铁碎牙，金色的刀气劈开雷电，七宝则用狐火干扰雷兽兄弟的视线。
一番苦战之下，犬夜叉抓住破绽，用铁碎牙将雷兽兄弟杀死。救下戈薇后，七宝感激涕零，执意加入队伍，从此，三人结伴踏上了收集四魂之玉碎片的旅程。
平静的日子并未持续太久，女鬼里陶暗中盗走了桔梗的骨灰。枫婆婆得知后，带着戈薇与犬夜叉前往讨要，却不料里陶早有预谋。她看出戈薇是桔梗的转世，唯有戈薇的灵魂能让桔梗完全复活，于是突然出手劫持了戈薇。
在阴森的洞穴中，里陶施展禁术，抽出戈薇的灵魂注入桔梗的陶土身躯。复活的桔梗眼神冰冷，手持长弓对准犬夜叉，往昔的爱恨纠葛似乎要在此刻重演。
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